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Abertura
O filme inicia com uma sequência de ação vibrante na Terra-65, onde Gwen Stacy, também conhecida como Mulher-Aranha, enfrenta o Abutre em um museu. Este vilão, oriundo de uma realidade renascentista, é uma versão estilizada do Abutre tradicional, com trajes e armas inspirados na era do Renascimento. Durante a batalha, Gwen é desmascarada na frente de seu pai, o capitão George Stacy, que a acusa de ser responsável pela morte de Peter Parker, sua versão do Homem-Aranha. Sentindo-se traída, Gwen decide fugir, unindo-se a Miguel O'Hara (Homem-Aranha 2099) e Jessica Drew (Mulher-Aranha), formando uma equipe multidimensional conhecida como Sociedade-Aranha.
Desafios
Enquanto isso, em sua própria realidade, Miles Morales, o Homem-Aranha da Terra-1610, enfrenta desafios típicos de um herói adolescente: equilibrar sua vida escolar, familiar e suas responsabilidades como super-herói. Ele é apoiado por seus pais, Jefferson Davis e Rio Morales, que desconhecem sua identidade secreta. Miles também mantém uma amizade com Gwen Stacy, com quem compartilha experiências como heróis.
O Mancha Desafia o Multiverso
A trama se complica com o surgimento de uma nova ameaça: o Mancha, um vilão com habilidades interdimensionais. Criado a partir de um experimento da Alchemax que deu errado, o Mancha possui o poder de criar portais dimensionais em seu corpo, permitindo-lhe viajar entre realidades. Sua presença começa a afetar o equilíbrio do multiverso, atraindo a atenção da Sociedade-Aranha, liderada por Miguel O'Hara.
A Escolha Impossível
Miguel O'Hara revela que existem eventos "canônicos" no multiverso, momentos essenciais que devem ocorrer para manter o equilíbrio entre as realidades. Ele explica que, em muitas realidades, a morte de um ente querido do Homem-Aranha é um evento necessário para que o herói evolua. Miles, no entanto, discorda dessa visão determinista e decide agir para salvar seu pai, Jefferson Davis, mesmo sabendo que isso pode ter consequências imprevisíveis.
O Conflito com a Sociedade-Aranha
A decisão de Miles de desafiar as regras estabelecidas pela Sociedade-Aranha gera um conflito interno entre os membros da equipe. Miguel O'Hara, acreditando que Miles está colocando o multiverso em risco, o considera uma ameaça e tenta impedi-lo. Outros membros da Sociedade-Aranha, como Jessica Drew e Pavitr Prabhakar (Homem-Aranha da Índia), se veem divididos entre apoiar Miles ou seguir as diretrizes de Miguel.
A Jornada de Gwen Stacy
Enquanto isso, Gwen Stacy enfrenta suas próprias batalhas. Ela é perseguida por seu pai, o capitão George Stacy, que acredita que ela é responsável pela morte de Peter Parker em sua realidade. Gwen se junta à Sociedade-Aranha, mas ainda carrega o peso da culpa e da solidão. Sua jornada a leva a confrontar seus próprios medos e a buscar redenção, enquanto tenta salvar Miles e restaurar o equilíbrio do multiverso.
O Clímax e a Decisão de Miles
No clímax do filme, Miles enfrenta uma versão alternativa de si mesmo, conhecida como Gatuno, da Terra-42. Essa versão de Miles é um vilão que representa o que ele poderia ter se tornado se tivesse seguido outro caminho. Após uma intensa batalha, Miles consegue escapar e retorna à sua realidade, decidido a proteger sua família e amigos, mesmo que isso signifique desafiar as normas do multiverso.
Encerramento
O filme termina com Miles se preparando para enfrentar as consequências de suas ações. Ele está pronto para lutar por sua família e por sua versão do multiverso, mesmo que isso o coloque em conflito com a Sociedade-Aranha e com as forças que buscam manter a ordem no multiverso. A história deixa um gancho para a continuação da saga, prometendo mais aventuras e desafios para o Homem-Aranha.